Affiliation Département des Sciences Biologiques, Université du Quebec à Montreal, CP, Suc. Centre Ville, Montreal, QC, Canada

strategiilor

Affiliation Département des Sciences Biologiques, Université du Quebec à Montreal, CP, Suc. Centre Ville, Montreal, QC, Canada

Affiliation Département des Sciences Biologiques, Université du Quebec à Montreal, CP, Suc. Centre Ville, Montreal, QC, Canada

  • François Dumont,
  • Eric Lucas,
  • Denis Réale

Cifre

Abstract

Citare: Dumont F, Lucas E, Réale D (2017) Coexistența strategiilor zoofitofage și fitozoofage legate de specializarea dietei genotipice la bug-ul plantelor. PLoS ONE 12 (5): e0176369. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0176369

Editor: J. Joe Hull, Serviciul de cercetare agricolă al USDA, STATELE UNITE

Primit: 6 iunie 2016; Admis: 9 aprilie 2017; Publicat: 4 mai 2017

Disponibilitatea datelor: Datele sunt disponibile prin Open Science Framework: https://osf.io/vhsc8/.

Finanțarea: FD a fost susținut de o bursă NSERC pentru Științe Naturale și Inginerie (http://www.nserc-crsng.gc.ca). Cheltuielile proiectului au fost finanțate prin programul de granturi descoperire NSERC către EL și DR. Finanțatorii nu au avut niciun rol în proiectarea studiului, colectarea și analiza datelor, decizia de publicare sau pregătirea manuscrisului.

Interese concurente: Autorii au declarat că nu există interese concurente.

Introducere

Speciile zoofitofage se pot hrăni fie cu pradă, fie cu resurse vegetale pentru a finaliza dezvoltarea și a se reproduce [1, 2]. Aceste specii pot fi clasificate pe un continuum variind între fitozoofagie (adică erbivor care completează dieta cu prada) și zoofitofag (adică prădător care se hrănește ocazional cu resurse vegetale) pe baza obiceiurilor lor generale de hrănire [1]. Termenul „prădători zoofitofagi” este adesea utilizat în studiile privind controlul biologic pentru a se referi la specii predace decât să se hrănească și cu plante (și să provoace daune economice) [2]. Cu toate acestea, deoarece indivizii dintr-o specie variază în ceea ce privește preferințele lor în materie de resurse alimentare [3, 4], indivizii pot fi clasificați pe un continuu zoofitofag-fitozoofag atunci când obiceiurile de hrănire sunt comparate cu specificații. Consumarea și asimilarea unei astfel de diversități de resurse necesită adaptări morfologice, fiziologice și comportamentale diferite [1] și ar putea atrage un compromis între eficiența exploatării resurselor de pradă sau de plante [3-5). Diversitatea strategiilor zoofitofage și fitozoofage dintr-o populație poate rezulta din interacțiunile genei-mediu [4].

Diferențele genetice în morfologie (de exemplu, dimensiunea, forma corpului), fiziologia (de exemplu, enzimele digestive) sau comportamentul (de exemplu, voracitatea) între indivizi își modulează potențialul de a-și schimba dieta ca răspuns la variația factorilor ecologici, cum ar fi abundența resurselor, intra- și interspecifică concurență sau risc de prădare [4, 6-8]. Capacitatea unui individ de a hrăni cu diferite resurse (de exemplu, pradă versus plante) depinde de compromisurile dintre capacitatea sa de a dobândi, manipula și digera fiecare dintre aceste resurse [4], iar specializarea dietei ar trebui să apară din astfel de compromisuri [3, 9, 10]. Prin urmare, specializarea dietei la prădătorii zoofitofagi ar genera variații între indivizi sau genotipuri în răspunsurile la disponibilitatea diferitelor resurse. Când sunt disponibile resurse dietetice diferite pentru o specie, genotipurile zoofitofage ar fi de așteptat să se hrănească în cea mai mare parte cu pradă, în timp ce genotipurile fitozoofage s-ar hrăni preferențial cu plante. Dacă lipsește un tip de resursă, totuși, ambele genotipuri s-ar putea hrăni cu resursa rămasă. Dietele mixte ar trebui, prin urmare, să fie mai adecvate decât dietele omogene pentru a detecta diferențele genetice în preferințele dietetice și pentru a dezvălui specializarea dietei într-o populație.

Folosind linii de izogrup, am raportat recent [11] variații genotipice ale zoofagiei la bugul de mulleină zoofitofag Campylomma verbasci (Meyer) (Hemiptera: Miridae). În acel studiu, liniile de izogrupuri de bug-uri diferă considerabil în ceea ce privește cantitatea de pradă [adică acarienii cu două pete Tetranychus urticae (Koch) (Acarina: Tetranychidae) și afidele verzi de piersici Myzus persicae (Sulzer) (Hemiptera: Aphididae)] ar putea ucide peste 24 de ore. De exemplu, liniile puternic zoofage au ucis în medie 42,75 acarieni pe zi, în timp ce liniile zoofage moderate au ucis doar 11,13 acarieni pe zi. Această diferență a avut o ereditate ridicată (h 2 = 0,54). Mai mult, zoofagia pe acarieni și afide a fost corelată pozitiv. Astfel, unele linii de izogrup erau în mod clar mai zoofage decât altele. Aceste rezultate sugerează existența unei potențiale specializări în dietă și a diferitelor strategii de hrănire a speciei respective: unele linii se pot hrăni în mod constant din resurse animale și pot fi astfel considerate zoofitofage, în timp ce altele pot consuma resurse vegetale în esență și pot fi considerate fitozoofage. Cu toate acestea, existența acestor strategii nu a fost încă demonstrată la prădătorii zoofitofagi.

În studiul de față, am testat efectul disponibilității resurselor vegetale (polen) asupra comportamentului de hrănire și asupra înclinației de a se hrăni cu resurse animale (acarieni păianjen) folosind 11 linii de izogrup ale bug-ului de mulleină zoofitofag. Ipoteza noastră a fost că diferențele genetice în specializarea dietei față de o strategie zoofitofagă sau fitozoofagă afectează capacitatea de a trece de la pradă la resurse vegetale ca răspuns la disponibilitatea polenului. Prezicem că: 1) înclinația de a se hrăni cu prada și cu polen variază de la o linie la alta. Într-un studiu anterior, am observat diferențe semnificative între zoofagie [11]. Astfel de diferențe de-a lungul liniei ar trebui observate și în consumul de polen. 2) Atunci când li se oferă alegerea între pradă și polen, indivizii aleg preferențial resursa care se potrivește cu strategia lor de hrănire (adică dieta pe bază de animale sau dieta pe bază de plante). Prin urmare, ne așteptăm la o corelație negativă între înclinația de a se hrăni fie cu pradă, fie cu polen și că disponibilitatea polenului determină liniile fitozoofage să adopte diete cu o proporție redusă de pradă, spre deosebire de liniile zoofitofage.

Metodologie

Populații de insecte mullein și linii de izogrup

Liniile izogrup, sau liniile isofemale, atunci când numai bărbații și femelele singure sunt folosite ca fondator, sunt utilizate în mod obișnuit pentru a estima varianța genetică într-o trăsătură dată într-o populație studiată [16, 17]. Datorită efectului puternic fondator și a derivei genetice care au loc în timpul creării unei linii izogrup, fiecare linie reprezintă un subșantion genetic al populației inițiale și, după un anumit număr de generații, varianța genetică din cadrul liniei este neglijabilă. Pentru a minimiza proporția varianței de mediu în varianța fenotipică, liniile sunt crescute și indivizii sunt testați în condiții controlate. Prin urmare, este posibil să se estimeze varianța genetică a unei trăsături prin estimarea varianței între linii pentru acea trăsătură [16].

Teste privind comportamentul alimentar

Comportamentul de hrănire a nimfelor de bug-uri de mulleină de la 3 la 5-a instar a fost observat în placa Petri de 10 cm care conținea bucăți dintr-o frunză proaspătă de mullein și o frunză proaspătă de soia inserată în gelul de agar. În tratamentul fără polen, 100 de nimfe acariene cu două pete și adulți au fost transferate manual cu o perie fină. Majoritatea acarienilor păianjen au rămas pe frunza de soia, unde s-au hrănit și au depus ouăle. În tratamentul cu polen, am adăugat 5 mg de polen în frunza de mulleină.

Înainte de teste, am pus nimfe de mullein bug de la fiecare linie individual într-o cutie Petri care conține o dietă standardizată de frunze de mullein pe gel de agar timp de 24 de ore (această dietă standard a furnizat în principal apă bugului) și a fost menținută într-o cameră de creștere la 24 ° C, 60% RH și o fotoperioadă [16L: 8D]. În ziua testului am observat stadiul de dezvoltare al fiecărei nimfe și am depus-o ușor în cutii Petri care conțin o frunză de soia infestată cu acarieni cu două pete (atât în ​​tratamente cu, cât și fără polen).

analize statistice

Toate analizele au fost implementate folosind R [19] și funcția lmer a bibliotecii lme4 [20, 21].

Am testat mai întâi efectul disponibilității polenului asupra probabilității de a se hrăni cu acarieni în timpul unui studiu de 15 minute (fiecare nimfă a fost marcată cu 1 dacă s-a observat că se hrănește cu prada și 0 dacă nu; n = 107). Datele au urmat o distribuție binomială și am folosit astfel un model liniar generalizat cu efect mixt (GLMM) pentru datele binomiale. Am inclus tratamentul (cu sau fără polen), stadiul de dezvoltare (N3 la N5) și generarea (centrată pe medie) ca efecte fixe. Structura aleatorie a fost selectată comparând 11 modele care au variat în structura lor de efect aleatoriu implicând identificarea liniei, tratament și generare (a se vedea tabelul 1 pentru detalii). Modelul cu cel mai mic criteriu de informații Akaike (AIC) a fost selectat ca modelul cel mai potrivit [22, 23].

Structura fixă ​​a modelului a inclus generația (centrată pe media fiecărei linii), etapa de dezvoltare și tratamentul (cu sau fără polen). Modelele selectate, bazate pe cel mai mic AIC, sunt cu caractere aldine. Litera C în paranteză lângă o pantă aleatorie înseamnă că corelația dintre panta aleatorie și interceptarea aleatorie a fost implementată în model. Indicația „Corr” în pante aleatorii înseamnă că corelația dintre pante aleatorii a fost implementată în model.

Am testat diferențele dintre liniile probabilității de a se hrăni cu polen (denumită ulterior fitofagie), rulând un GLMM pentru date binomiale. Stadiul de dezvoltare (N3 la N5) și generația (centrată pe medie) au fost incluse ca efecte fixe. Patru modele au fost comparate cu sau fără ID linie sau interacțiunea dintre ID linie și generație ca două efecte aleatorii. În aceste modele, datele din observațiile indivizilor fără polen au fost aruncate (n = 56). Apoi am folosit modelele noastre GLMM pentru a estima corelațiile genetice dintre probabilitatea de a se hrăni cu prada și polen folosind cei mai buni predictori liniari imparțiali (BLUP).

De asemenea, am analizat proporția timpului petrecut hrănindu-se cu resurse animale (denumită zoofagie după aceea) în timpul total petrecut în hrănire în funcție de tratament (cu sau fără polen), etapa de dezvoltare și generare folosind două GLMM pentru date distribuite binomial n = 107). Am inclus ID-ul liniei, tratamentul, generarea și interacțiunea lor ca efecte aleatorii. Structura aleatorie a fost determinată prin compararea AIC a 11 modele care au variat cu efectele aleatorii incluse (vezi Tabelul 1). Pentru cele trei modele, am folosit un test al probabilității (LRT) pentru a estima semnificația statistică a efectelor fixe (folosind funcția drop1 în R și opțiunea ML) [20].

Bug-urile Mullein au fost testate la diferite generații. O anumită variație între indivizii de aceeași linie (adică varianța în interiorul liniei) a rezultat din deriva genetică [24]. Numărul de generații dintre test și fundația liniei (centrat pe media fiecărei linii) a fost astfel inclus ca o covariabilă în modelele comparate. Modelele cu și fără o corelație între efectele aleatorii au fost comparate pe baza AIC lor. Dacă modelul de cea mai bună potrivire a inclus o corelație, a indicat diferențe semnificative între linii în schimbarea comportamentului cu generația, în timp ce o corelație între interceptări și pante a furnizat informații despre modul în care liniile diferă în comportamentul lor în timp.

Am estimat limita superioară a eredității înguste (h 2) în fiecare model pe baza repetabilității liniilor izogrupului (R) a acestor comportamente (după [25]). Următoarele ecuații au fost utilizate pentru modelele binomiale GLMM:

În cazul în care varianța reziduală este presupusă a fi 0 în modelele binomiale normale și π 2/3 reprezintă varianța specifică distribuției unei structuri logit-link. Heritabilitatea (h 2) pe fiecare tratament a fost măsurată independent atunci când structura aleatorie a modelului selectat a inclus tratamentul variabil.

Rezultate

În tratamentul fără polen, 88,3 ± 32,5% din nimfele mullein bug (n = 51) s-au hrănit cu acarieni. În schimb, doar 50,0 ± 50,4% dintre bug-uri hrănite cu acarieni în testele de tratare a polenului (n = 51). Această diferență a fost semnificativă statistic (LRT = 13,25, df = 1, p 2) a zoofagiei (în ambele tratamente) a fost estimată la 0,28. Liniile nu au prezentat diferențe semnificative în normele lor de reacție ca răspuns la disponibilitatea polenului, iar zoofagia nu s-a schimbat de-a lungul generațiilor.

Liniile negre punctate reprezintă probabilitatea medie a populației de a se hrăni cu acarieni în ambele tratamente.

În tratamentul polenului, 51,8 ± 50,4% dintre nimfele mullein bug s-au hrănit cu polen. Nici etapele de dezvoltare (LRT = 3,04, df = 2, p = 0,22) și nici generația nu au avut efecte semnificative asupra fitofagiei (LRT = 0,01, df = 1, p = 0,91). Modelul cel mai potrivit a inclus ID-ul liniei ca efect aleatoriu, indicând faptul că liniile au arătat o diferență în fitofagie (Fig. 1). Estimarea eritabilității (h 2) a fitofagiei a fost de 0,20, după controlul pentru etapa de dezvoltare și generație. Numărul de generații dintre test și fundația liniei nu a avut niciun efect semnificativ asupra fitofagiei.

Zoofagia liniei izogrupului a fost corelată semnificativ și negativ cu fitofagia (rho = -0,85; p = 0,002) (Fig 2).

Numerele se referă la liniile izogrupului din figura 1.

Discuţie

Atunci când una dintre resursele principale este absentă (adică polen), diferențele dintre strategiile zoofitofage și fitozoofage au fost reduse. În testele noastre, absența polenului a dus la o creștere a prădării asupra acarienilor păianjen și, pe măsură ce ereditatea specializării dietei a scăzut, indivizii s-au comportat mai mult ca generaliști. În cazul prădătorilor zoofitofagi, diferențele dintre indivizii în voracitate pe o anumită resursă ar crește considerabil atunci când indivizii au de ales între mai multe resurse. Variația genetică a răspunsului la disponibilitatea polenului pe care am observat-o la bugul mullein susține cu tărie această ipoteză. În consecință, diversitatea genetică și frecvența relativă a fiecărui tip de strategie de hrănire în cadrul unei populații de prădători zoofitofagi ar fi semnificativă în rolurile ecologice și economice (adică beneficii sau daune unei culturi care pot rezulta din comportamentul de hrănire a prădătorilor zoofitofagi și, prin urmare, implică consecințe economice într-un agroecosistem) pe care aceste insecte le joacă în agro-ecosistem.

Declarație de etică

Insectele colectate pe câmp au fost obținute fie din terenuri private, fie din zone publice. În cazul terenurilor private, am avut acordul proprietarilor. Nu au fost necesare permisiuni specifice pentru colectarea erorilor mullein în zonele publice, în conformitate cu legile canadiene. Studiile de teren nu au implicat specii pe cale de dispariție sau protejate.

Mulțumiri

Mulțumim lui Pascale Ayotte, Andréanne Lavallée, Laurent Fraser, Sheena-Émilie Boucher și Maïlys Allirand pentru ajutorul acordat în menținerea liniilor și testelor de izogrup. Îi suntem recunoscători lui Olivier Aubry pentru ajutor în timpul creșterii și discuțiilor despre această lucrare. F.D. a fost sprijinit de o bursă NSERC. Cheltuielile proiectului au fost finanțate prin programul de granturi descoperire NSERC către E.L și D.R.

Contribuțiile autorului

  1. Conceptualizare: FD.
  2. Arhivarea datelor: FD.
  3. Analiza formală: FD.
  4. Achiziție de finanțare: EL.
  5. Investigație: FD.
  6. Metodologie: FD.
  7. Administrarea proiectului: EL.
  8. Resurse: FD EL DR.
  9. Supraveghere: EL DR.
  10. Validare: EL DR.
  11. Vizualizare: FD EL DR.
  12. Scriere - schiță originală: FD.
  13. Scriere - recenzie și editare: EL DR.