Melissa G. Meadows

1 Școală de Științe ale Vieții, Arizona State University, Tempe, AZ 85287-4501, SUA

Thomas E. Roudybush

2 Roudybush, Inc., 340 Hanson Way, Woodland, CA 95776, SUA

Kevin J. McGraw

1 Școală de Științe ale Vieții, Arizona State University, Tempe, AZ 85287-4501, SUA

Date asociate

REZUMAT

INTRODUCERE

Alegerea prietenilor și interacțiunile agoniste sunt adesea mediate de semnale oneste de calitate, precum afișaje comportamentale, cântece sau părți colorate ale corpului (Andersson, 1994). Pentru a funcționa ca semnale oneste, aceste afișaje trebuie să aibă un anumit cost diferențial de producție sau întreținere, astfel încât numai persoanele de cea mai înaltă calitate să poată produce sau întreține cele mai elaborate afișaje (Zahavi, 1975; Kodric-Brown și Brown, 1984; Grafen, 1990; Getty, 2006).

Multe studii au examinat rolul colorării în semnalizarea onestă, dar majoritatea acestei lucrări s-au concentrat pe culorile pigmentare, care interacționează cu lumina la nivel molecular pentru a absorbi anumite lungimi de undă (Senar, 2006). Se știe mult mai puțin despre informațiile conținute în culorile structurale, care sunt produse de structuri optice la scară nanomedică care determină interferența constructivă a anumitor lungimi de undă ale luminii (Prum, 2006). Unele aranjamente nanostructurale par irizante, producând unele dintre cele mai orbitoare afișaje din natură, cum ar fi trenurile păunilor, elitrele asemănătoare bijuteriilor și peștii tetra neon, care par să strălucească. Culorile irizate se modifică în nuanță și intensitate cu unghiul de vizualizare, unghiul de lumină sau orientarea suprafeței colorate, iar caracteristicile lor de reflectanță sunt determinate de dimensiunea și dispunerea elementelor nanostructurale (Prum, 2006).

Culorile irizante îndeplinesc o varietate de funcții la animale și sunt prezente într-o mare varietate de taxe, dintre care mai multe folosesc culoarea irizată ca semnal sexual (revizuită în Doucet și Meadows, 2009). Mai multe studii corelaționale au examinat capacitatea culorilor irizate de a acționa ca semnale oneste ale stării (de exemplu Doucet, 2002; Doucet și Montgomery, 2003a; Doucet și Montgomery, 2003b; Costa și Macedo, 2005; Bitton și colab., 2008; Legagneux și colab. al., 2010; Rutowski și colab., 2010). În plus, studiile experimentale au legat în mod cauzal producerea irizării cu stresul nutritiv și termic în timpul dezvoltării fluturilor pieridici [Colias euritem (Kemp și Rutowski, 2007; Kemp și colab., 2006) și Eurema hecabe (Kemp, 2008)], de foame în păianjenul săritor Cosmophasis umbratica (Lim și Li, 2007) și la cantitatea de hrană în calopteryx maculata (Fitzstephens și Getty, 2000). La păsări, două studii experimentale au arătat că colorația irizată este afectată negativ de restricția alimentară la păsările cu cap brun [Molothrus ater (McGraw și colab., 2002)] și de infecția parazitară la curcanii sălbatici [Meleagris gallopavo [Hill și colab., 2005)]. Cu toate acestea, deși există multe studii cu privire la impactul componentelor dietetice asupra culorilor pe bază de pigmenți (revizuite în McGraw, 2006), niciun studiu până în prezent nu a examinat modul în care culorile irizate pot fi afectate de nutrienți specifici.

Există costuri și beneficii evidente asociate cu culorile pe bază de pigment [de ex. costisitor de obținut, nu poate fi produs de novo, crește sănătatea (McGraw, 2006)], dar s-a sugerat că producerea de nanostructuri optice distanțate, dimensionate și aliniate cu precizie poate fi, de asemenea, costisitoare din punct de vedere al materialelor și al energiei (revizuită în McGraw, 2008; Prum, 2006). Noile cercetări privind dezvoltarea barbulelor de pene irizante arată că organizarea finală a melanosomilor într-o matrice de keratină este rezultatul auto-asamblării entropice (Maia și colab., 2012). Cu toate acestea, dimensiunea și concentrația melanozomilor și concentrația moleculelor de keratină, precum și costurile asociate cu „stabilirea scenei” pentru auto-asamblare (de exemplu, pH celular, hormoni și disponibilitatea materialelor) reprezintă probabil costuri pentru producerea de culori irizate (Maia et. al., 2012).

În prezent nu știm nimic despre dependența de condiții a culorilor irizante produse parțial de melanozomii goi, care măresc dramatic reflexia afișajelor irizante. Nanostructurile cu film subțire, cum ar fi cele create de melanosomii goi, au fost presupuse a fi deosebit de sensibile la perturbații în timpul dezvoltării lor (Prum, 2006). În barbule irizante compuse din straturi de melanozomi umpluți cu aer alternând cu proteina keratină, variația la scară nanomatică a aranjamentului și a numărului de straturi are ca rezultat caracteristici reflectante variate. Creșterea grosimii melaninei și scăderea cantității de aer din interiorul melanosomilor, de exemplu, are ca rezultat, în general, o deplasare spre dreapta în valorile nuanței (Greenewalt și colab., 1960). În mod similar, variația grosimii structurilor afectează luminozitatea și croma (Prum, 2006). Deoarece lumina este reflectată la fiecare interfață keratină - melanină și melanină - aer, creșterea numărului de straturi optice crește luminozitatea și cromatica culorilor irizate (Dyck, 1987; Prum, 2006). Modificările foarte mici ale acestor parametri au efecte detectabile asupra culorii observate; astfel, orice perturbare sau lipsă de materiale în timpul dezvoltării penelor ar trebui să aibă un impact asupra colorării irizate.

Disponibilitatea scăzută de proteine ​​poate constrânge structura penelor pe care o pasăre le poate produce și poate limita grosimea sau numărul straturilor de proteine ​​de keratină din penele irizate. De asemenea, poate afecta grosimea sau numărul melanozomilor, deoarece producția de melanină necesită aminoacid tirozină ca precursor (Fox, 1976). Concentrația de keratină și dimensiunea și concentrația melanozomilor ar putea afecta ambele asamblarea nanostructurilor irizate în barbule de pene (Maia și colab., 2012). Tirozina poate fi obținută prin intermediul proteinelor din dietă sau poate fi sintetizată din fenilalanină, care este un aminoacid esențial care trebuie derivat din proteinele dietetice. Deoarece nanostructurile optice care produc culori structurale la păsări sunt realizate din proteine ​​sau aminoacizi specifici, am emis ipoteza că disponibilitatea proteinelor ar putea afecta capacitatea de a produce o colorație irizantă strălucitoare la păsări. În acest studiu, am manipulat în mod experimental nivelurile de proteine ​​dietetice în timpul mutei și am examinat efectele acestei manipulări asupra colorării irizate a colibriilor masculi Anna, Calypte anna (Lecția 1829).

Deoarece colibri sunt ambii strălucitori iridați și au o dietă care este limitată în mod natural în proteine, acest taxon este ideal pentru testarea ipotezei că culoarea irizată este indicativă a nivelului de proteine ​​din dietă. Colibriii se hrănesc în principal cu nectar de flori, care conține doar urme de proteine ​​(Brice și colab., 1989; Gottsberger și colab., 1984). Acestea completează această dietă într-un grad limitat cu insecte mici, care sunt singura lor sursă semnificativă de proteine ​​(Remson și colab., 1986). Aceste insecte sunt de obicei capturate în timp ce plutesc, timp în care colibri au cel mai mare metabolism specific de masă al oricărei vertebrate (Suarez, 1992). Deci, colibri sunt în general considerate ca fiind proteine ​​limitate, iar proteinele sunt costisitoare de obținut. Colibrii Anna au pene de coroană și bărbie magenta irizante pe care le ridică atât în ​​timpul concurenței, cât și al curții (Stiles, 1982). Afișajele acestor ornamente magenta sunt de obicei orientate spre soare, în special în timpul afișărilor de scufundări, ceea ce servește la maximizarea reflexiei către observator (Hamilton, 1965). Pe lângă faptul că sunt afișate în mod vizibil în timpul curtei, aceste pene ornamentale sunt crescute anual în octombrie - decembrie direct înainte de sezonul de reproducere și au potențialul de a fi indicativ al stării chiar înainte de reproducere (Williamson, 1956).

MATERIALE ȘI METODE

A doua zi după ce a fost capturată ultima pasăre, am repartizat 15 păsări unei diete bogate în proteine ​​(6%) și 14 păsări unei diete cu conținut scăzut de proteine ​​(3%; la fel ca dieta de bază), formulată isocaloric pentru studiul de T.E.R. (a se vedea tabelele de materiale suplimentare S1 și S2 pentru detalii despre compoziția dietei). Am ales 3 și 6% diete proteice deoarece colibriele Anna au hrănit aceste procente de proteine ​​într-o dietă similară în compoziția nutrienților cu dieta Roudybush pentru a menține masa pe o perioadă de cel puțin 1 an și a muta în mod normal (Brice și Grau, 1989). Deși colibrii lui Costa (Calypte costae) au hrănit 1,5% proteine ​​cu masa menținută timp de 10 zile (Brice și Grau, 1991), lucrările noastre pilot au indicat că această cantitate redusă de proteine ​​nu a fost suficientă pentru întreținerea în masă a colibrielor Anna, probabil din cauza perioadei de studiu iar dimensiunea mai mare a păsărilor. În studiul nostru, am dorit să selectăm diete pe baza cărora păsările ar putea menține masa corporală pentru a examina sensibilitatea colorării la abateri relativ mici ale proteinelor alimentare la animalele sănătoase.

Spectrofotometrie de reflecție

Folosind programul CLR (versiunea 1.5) (Montgomerie, 2008), am combinat spectre în trepte de 1 nm de la 300 la 700 nm [intervalul vizual al păsărilor (Bennett și colab., 1994)] pentru calculul luminozității medii, nuanței și cromă roșie măsurată ca proporție de reflectanță de la 605 la 700 nm (B2, H1 și S1R în versiunea CLR 1.5). Pentru penele verzi de coadă, am măsurat croma verde, mai degrabă decât roșie, ca proporție de reflectanță de la 501 la 605 nm (S1G în versiunea CLR 1.5). În plus, am adăugat o metrică de culoare nouă pentru a surprinde calitatea irizată a penelor, pe care o numim „direcționalitate”. Este o măsură a cât de multă luminozitate se pierde atunci când penei este rotită la o anumită cantitate departe de luminozitatea maximă. Direcționalitatea ar trebui să crească atunci când nanostructurile optice și barbulele sunt orientate cu precizie în aceeași direcție în interiorul unei pene. Pentru a calcula direcționalitatea, am rotit penele cu 10 grade distanță de poziția rezultând o luminozitate maximă și am scăzut valoarea luminozității rezultată din valoarea luminozității maxime (direcționalitate = B2max - B2off). Valorile medii ale fiecărui parametru de culoare au fost calculate din cele trei măsurători din pene separate luate din fiecare ornament sau punct de timp sau din măsurători simple pentru pene de coadă [vezi Meadows și colab. (Meadows și colab., 2011) pentru estimări de repetabilitate].

Analize statistice

Toate modelele au fost generate folosind versiunea SPSS 18 (IBM Corporation, Armonk, NY, SUA). ANOVA-uri cu măsuri repetate multivariate dublu (RM-MANOVA) au fost folosite pentru a examina efectele interacțiunilor punctului de timp (PRE, REF și POST), ale dietei (ridicate și scăzute) și ale timpului × interacțiunile dietei pe metricile culorii penajului. Modele individuale MANOVA au fost folosite pentru a evalua efectul dietei asupra valorilor metrice ale culorii penei mutate, pentru a verifica dacă nu au existat diferențe în grupurile de tratament dietetic la începutul studiului și pentru a testa schimbările de colorare a penei de control nemoljite. Am folosit RM-MANOVA pentru a evalua efectele dietei asupra ratelor de hrănire și a masei corporale pe tot parcursul studiului. Ipotezele modelului standard au fost îndeplinite sau corectate, iar α a fost stabilită la 0,05. Am corectat încălcările sfericității, singura ipoteză de model care a fost încălcată, folosind valorile P cu efect de seră - Geisser.

REZULTATE

tabelul 1.

Efectele dietei dintre subiecți asupra ornamentelor post-molt și colorarea cozii la colibriul Anei

proteinelor

Luminozitatea medie (± 2 sem), cromă roșie, nuanță și direcționalitate a pre-manipulării (PRE) a colinelor colibri și a penelor coroanei Anna (PRE), din plasturele de referință nemolat (REF) și din jumătatea ornamentului cultivat în timpul studiului). Asteriscurile indică diferențe semnificative între dietele bogate în proteine ​​(negre) și cele scăzute (gri) în colorarea POST, iar literele indică diferențe semnificative între punctele de timp (PRE, REF și POST), indiferent de dietă.

Spectre medii de reflectanță pentru penele colibriului Anna induse să crească în timpul manipulării dietei pentru coroană și gorget (panoul superior) și coada (panoul inferior); bare de eroare au fost permise pentru claritate vizuală. În ambele panouri, păsările hrănite cu o dietă bogată în proteine ​​sunt reprezentate de linii negre, iar cele hrănite cu o dietă săracă în proteine ​​sunt reprezentate de linii gri. În panoul superior, penele de gorget sunt linii solide, iar penele de coroană sunt linii punctate.

masa 2.

Efectele univariate ale punctelor de timp (PRE, REF și POST) și ale contrastului dintre subiecți între punctele de timp de pe coroana ornamentală și culoarea gorgetului la colibra Annei

Media (± 2 s.m.) a alimentelor consumate (panoul de sus) și masa corporală (panoul de jos) pe parcursul studiului pentru colibri ale Anna hrănite cu diete bogate în proteine ​​(negre) și cu conținut scăzut (gri). Nu a existat niciun efect al dietei asupra consumului de alimente sau asupra masei corporale.

DISCUŢIE

Am constatat că nivelurile de proteine ​​dietetice au afectat producția de colorație irizantă la colibrii masculi Anna, cu păsări care au diete bogate în proteine ​​în timpul mutei penajului, producând pene mai colorate decât cele care consumă alimente cu conținut scăzut de proteine. Păsările care primesc mai multe proteine ​​au crescut pene de coroană ornamentale cu o cromă mai mare și o nuanță mai roșie, iar pene de coadă verde iridescente ne-ornamentale cu o nuanță mai roșie. Cu toate acestea, colorarea penei nu a fost sensibilă la nivelul proteinelor alimentare. Acesta este primul studiu care arată cum un anumit nutrient afectează proprietățile de reflectanță ale unui tegument irizat la animale. Studiile anterioare au arătat că păsările hrănite cu o dietă cu conținut scăzut de proteine ​​au dezvoltat un penaj de calitate slabă (adică pene anormale cu barbă spartă) (Murphy și colab., 1988; Murphy și King, 1991), zone de penaj alb mai mici produse structural (McGlothlin și colab. ., 2007) și pene mai puțin întunecate de culoare melanină (Poston și colab., 2005). S-a demonstrat că manipulările proteinelor afectează alte tipuri de ornamente; vătămările fazanilor cu gât inelar (Phasianus colchicus) devin mai mari și mai roșii la păsările hrănite cu o dietă bogată în proteine ​​ca pui (Ohlsson și colab., 2002).

Interesant, colorarea cozii irizante non-ornamentale a fost afectată de proteina alimentară și de creștere în captivitate într-un mod similar cu coroana ornamentală și colorația irizată a penei gorget la aceste păsări. Acest lucru sugerează că toate culorile irizate sunt afectate de starea în timpul creșterii penelor la colibri și probabil alte păsări ale Anei, mai degrabă decât doar culorile irizate care sunt implicate în curte și afișaje agoniste. Culoarea cozii poate fi un semnal sexual criptic, care nu este evident afișat. Alternativ, coada verde irizată și culoarea corpului pot fi sub o selecție naturală puternică, poate pentru a ajuta la cripsă în timp ce sunt cocoțați în plante verzi, justificând astfel costul de producție. Colorarea verde la multe alte păsări este produsă de o combinație de culoare albastră structurală neirizantă produsă de matrici structurale cvasi-ordonate în pene și galben produse de pigmenți, de obicei carotenoizi (Prum, 2006). Deoarece dietele colibri de nectar și insectele mici nu conțin o sursă semnificativă de carotenoizi, este probabil ca colibri să nu producă verde în acest fel. Astfel, producerea de colorație verde pentru crypsis poate fi limitată la dezvoltarea penelor verzi irizante la colibri.

Material suplimentar

MULȚUMIRI

Mulțumim lui Daniel Francescon, Caitlin Singer, Claudia Montes, Dawn Dell'ergo și Allison Woods pentru asistență. În plus, mulțumim lui Ronald Rutowski, Mike Butler, Mathieu Giraudeau, Russell Ligon, Kimberly Pegram, Lisa Taylor, Matthew Toomey și Melinda Weaver pentru comentariile lor asupra proiectării acestui studiu și a versiunilor anterioare ale acestui manuscris.